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Hybridation et choc génomique : « Contrôle, s’il-vous-plaît ! »

L’hybridation entre espèces, associée à la duplication de génome (on parle d’allopolyploïdie), est un processus d’évolution et de spéciation majeur chez les plantes. Paulina Martinez Palacios (*) et coll. ont utilisé des colzas néo-synthétisés allotétraploïdes pour démontrer le rôle important des petits ARN non codants comme agents de contrôle de la stabilisation du nouveau génome allopolyploïde. Ces résultats ont été publiés dans la revue Molecular Biology and Evolution.

(*) thèse de doctorat dirigée par Karine Alix et Johan Joets (équipe DyGAP)

Culture de colza néo-synthétisés - K. AlixL’allopolyploïdie est un processus d’évolution et de spéciation majeur chez les plantes. De nombreuses études ont été menées afin de caractériser les mécanismes moléculaires à l’origine de son succès évolutif. Il a été démontré que des modifications structurales et fonctionnelles importantes se mettaient en place chez les génomes néo-allopolyploïdes ; ces modifications sont pour partie à l’origine de leur capacité d’adaptation souvent supérieure à celle de leurs progéniteurs diploïdes. Néanmoins, peu d’études ont eu comme objectif d’identifier les mécanismes impliqués dans la régulation fonctionnelle de ces génomes complexes. L’hypothèse d’un rôle majeur des petits ARN non codants dans la régulation de l’expression du génome néo-allopolyploïde a peu à peu émergé.

Notre étude a eu pour objectif de caractériser la réponse globale de ces petits ARN non codants à un événement d’allopolyploïdie chez les Brassica. Le colza (Brassica napus) est une espèce allotétraploïde qui trouve son origine dans l’hybridation spontanée entre un navet (B. rapa) et un chou (B. oleracea). Nous avons caractérisé les niveaux d’accumulation des populations de petits ARN chez trois colzas néo-synthétisés, issus de croisements contrôlés entre un chou et un navet réalisés au laboratoire à Rennes, en comparaison de leurs progéniteurs diploïdes.

En utilisant les techniques récentes de séquençage haut-débit, les analyses de près de 20 millions de séquences ont permis de caractériser la dynamique générale des populations de petits ARN non codants. Nous avons démontré qu’ils répondaient de manière immédiate et transitoire à l’événement d’allopolyploïdie, et ce de manière identique chez les trois colzas néo-synthétisés étudiés. Cette réaction « dans l’urgence » d’augmentation des populations de petits ARN de 21nt à action PTGS correspond essentiellement à des petits ARN ciblant des éléments transposables ou des séquences endogènes de type viral. Au fil des générations, des petits ARN ciblant les mêmes séquences mais de 24nt à action TGS apparaissent et permettraient un contrôle à plus long terme de ces séquences, dont l’activité est souvent source d’instabilité génomique. Un système « ceinture et bretelles », en quelque sorte…

En termes de régulation fonctionnelle, la dynamique des petits ARN a été corrélée aux modifications survenant au niveau de la synthèse des protéines suite au même événement d’allopolyploïdie (données obtenues au laboratoire). Les protéines correspondant aux gènes ciblés par les petits ARN qui répondaient de manière significative à l’allopolyploïdie ont présenté des fonctions essentiellement de réponse à différents stress. L’allopolyploïdie, responsable d’un bouleversement génomique majeur, serait ainsi sous contrôle des petits ARN qui agiraient dans la régulation des gènes permettant de limiter ce choc génomique.

Nos résultats montrent la mise en place d’une réorganisation immédiate de la production des petits ARN en réponse à l’allopolyploïdie, permettant un contrôle efficace de la réactivation transcriptionnelle de différents éléments « non-codants » du génome, mais également une régulation ciblée de gènes impliqués dans des réponses aux stress. L’accumulation différentielle des petits ARN permettrait la mise en place progressive d’une certaine stabilité génomique nécessaire aux premières étapes de formation d’un néo-allopolyploïde. Cela nous amène à penser que sans ces populations de petits ARN, mobilisés comme des « gardiens du génome », le nouvel événement d’allopolyploïdie n’aurait que peu de chance de réussite, laissant la part belle au choc génomique...

illustration du choc génomique << La dynamique globale des petits ARN interférents (siRNAs) en réponse à l’allopolyploïdie se traduirait par un passage progressif du mode de régulation PTGS contrôlé par des petits ARN de 21nt (système de contrôle d’urgence) au mode de régulation TGS contrôlé par des petits ARN de 24nt (système de contrôle à plus long terme). La figure résume uniquement les résultats obtenus lors de notre étude. La zone orange correspond à l’étape d’hybridation F1, moment de la rencontre des génomes différenciés où a lieu l’étape du Genome Shock selon B. McClintock, et du premier colza néo-synthétisé S0. La portion en gris de la figure reste hypothétique car elle n’a pas été analysée durant cette étude.


Figure adaptée de l’article, qui est publié en open access CC BY-NC.

Référence

Martinez Palacios P, Jacquemot M-P, Tapie M, Rousselet A, Diop M, Remoué C, Falque M, Lloyd A, Jenczewski E, Lassalle G, Chèvre A-M, Lelandais C, Crespi C, Brabant P, Joets J, Alix K (2019) Assessing the response of small RNA populations to allopolyploidy using resynthesized Brassica napus allotetraploids. Molecular Biology and Evolution msz007.

Contact

Karine ALIX
ORCID # 0000-0002-8133-0743
GQE – Le Moulon
INRA, Univ. Paris-Sud, CNRS, AgroParisTech – Université Paris-Saclay
91190, Gif-sur-Yvette, France
e-mail: Cette adresse email est protégée contre les robots des spammeurs, vous devez activer Javascript pour la voir. , phone: +33/(0)1 69 33 23 72

Glossaire

Allopolyploïdie

Evénement de spéciation originaire d’une hybridation interspécifique associée à une duplication de génome complet. De nombreuses espèces cultivées sont allopolyploïdes. Par exemple, le blé tendre (Triticum aestivum, AABBDD) est le résultat de l’hybridation entre trois espèces différentes.

Action des petits ARN non codants

De manière générale, les petits ARN ont des fonctions de régulation liées à leur taille : ceux de 21 nucléotides (nt) vont agir au niveau post-transcriptionnel (action PTGS pour post-transcriptional gene silencing) en dégradant le transcrit ciblé ou en bloquant sa traduction, alors que ceux de 24nt vont réprimer la transcription du gène ciblé (action TGS pour transcriptional gene silencing) directement au niveau de l’ADN.